La Casa del Molinero es una edificación contemporánea que aúna las características distintivas de la arquitectura tradicional de la comarca. Se trata de una construcción de dos plantas y desván con cubierta de pizarra.
El ingreso a la planta baja se produce por la fachada occidental, a través de un gran vano adintelado resguardado de la intemperie por el volado de la galería del piso superior. Este era el espacio en que habitualmente se ubicaban las cuadras en la casa campesina tradicional. El ingreso a la planta superior, donde se localizaría la vivienda, se realiza a través de una galería a la que se accede mediante unas escaleras integradas en el alzado. Las fachadas septentrional y oriental cuentan con sendos corredores volados sobre columnas de pizarra, otro de los elementos distintivos de estas casas.
En el desván se abren unos pequeños huecos rectangulares cuya función era permitir el acceso de las palomas. Estas aves se criaban para aprovechar la carne de los pichones y la palomina o excremento de paloma. Los pichones eran un plato muy estimado y su caldo estaba muy recomendado para enfermos y convalecientes. La palomina se empleaba como abono para las tierras. La explotación de las palomas tuvo cierta relevancia hasta el primer tercio del siglo XX y las casas de cierta entidad contaban con palomar en sus desvanes. En la finca colindante al Museo por el norte puede contemplarse un palomar exento de planta circular. Edificaciones de esta envergadura no fueron muy frecuentes en Asturias y siempre eran propiedad de casa fuertes que escenificaban a través de ellas su solvencia y prestigio.
El edificio está destinado al trabajo interno del centro y acoge también los espacios polivalentes del Museo. En la planta baja se localizan los talleres de carpintería y restauración. En el piso superior, despachos, almacenes y las salas para las exposiciones temporales, eventos y talleres.
